Содержание к диссертации
Введение
ГЛАВА 1. Обзор литературы 10
Глава 2. Материалы и методы 16
2.1 Районы исследования и методы сбора Rhithropanopeus harrisii и Brachynotus sexdentatus 16
2.2 Исследования краба-стригуна в Карском море 24
2.3 Исследования камчатского краба 25
2.4 Анализ стабильных изотопов азота и углерода 28
2.5 Работа с литературными источниками и музейными коллекциями 30
ГЛАВА 3. Распространение и биология краба харриса (Rhithropanopeus harrisii) 31
3.1 Современное распространение в морях России и бывшего СССР (синтез литературных и оригинальных данных) 31
3.2 Генетическая структура и происхождение популяций в Черноморско-Каспийском регионе 40
3.3 Местообитания и использование убежищ 49
3.4 Плотность популяции, соотношение полов, размерная структура и возраст крабов Харриса в популяциях в Таманском заливе и устьевых районах рек Северного Кавказа 61
3.5 Особенности созревания, размножения и плодовитость 77
3.6 О вероятном замещении брахинотуса (Brachynotus sexdentatus) крабом Харриса в Азовском море 85
3.7 Положение чужеродного (Rhithropanopeus harrisii) и нативного (Brachynotus sexdentatus) видов крабов в трофической сети 97
3.8 Заключительные замечания 108
ГЛАВА 4. Распространение и биология краба-стригуна (chionoecetes opilio) в Карском море 110
4.1 Вселение и расширение области обитания в Карском море 110
4.2 Размерная структура популяции 116
4.3 Положение Chionoecetes opilio в трофической сети заливе Седова (Северный остров Новой Земли, Карское море) 128
ГЛАВА 5. Paralithodes camtschaticus в баренцевом море: краткий обзор формирования и современного состояния популяции и положение камчатского краба в трофических сетях прибежных экосистем . 132
5.1 Краткий обзор распространения и биологических особенностей Paralithodes camtschaticus в Баренцевом море 132
5.2 Положение камчатского краба в трофической сети прибрежной экосистемы 134
ГЛАВА 6. Обзор распространения и биологии других чужеродных видов decapoda в российских морях и сопредельных водах 146
6.1 Китайский мохнаторукий краб Eriocheir sinensis 146
6.2 Callinectes sapidus, Carcinus maenas, Hemigrapsus sanguineus 150
6.3 Креветки 151
ГЛАВА 7. Общие особенности состава и распространения чужеродных видов десятиногих ракообразных в морях россии и обуславливающие их факторы (синтез и обсуждение)
7.1 Количество видов и распространение чужеродных видов Decapoda в морях России и сопредельных стран 153
7.2 Географические контрасты в присутствии чужеродных видов Decapoda в морях Восточной Европы и Северной Азии и обуславливающие их факторы 157
7.3 Пространственно-временные характеристики расселения чужеродных видов крабов в российских морях 162
7.4 Заключительные замечания 166
ГЛАВА 8. Проблема оценки воздействия, прогноз и мониторинг интродукций и инвазий decapoda в российских морях 167
8.1 Проблема оценки воздействия чужеродных видов декапод на биотопы, сообщества и экосистемы в районе вселения 167
8.2 Мониторинг популяций натурализовавшихся или находящихся в процессе инвазии чужеродных Decapoda 173
8.3 Прогноз и меры регулирования интродукций и инвазий Decapoda в российских морях 177
Заключение 183
Выводы 185
Список литературы
- Исследования краба-стригуна в Карском море
- Местообитания и использование убежищ
- Положение Chionoecetes opilio в трофической сети заливе Седова (Северный остров Новой Земли, Карское море)
- Положение камчатского краба в трофической сети прибрежной экосистемы
Введение к работе
Актуальность темы. Расселение чужеродных видов – признанная глобальная проблема [Grosholz, 2002; Vil et al., 2010]. Морские виды-вселенцы могут оказывать как отрицательное, так и положительное влияние на продуктивные характеристики экосистем, биологические ресурсы, привлекательность морской среды для туризма и т. д. [Sakai et al., 2001; Simberloff et al., 2013].
Ракообразные, в особенности десятиногие раки (Decapoda), одни из самых распространенных видов морских вселенцев - после рыб и моллюсков [Galil et al., 2011; Katsanevakis et al., 2013; AquaNIS Database, 2016]. Среди Decapoda наибольшее число чужеродных видов по всему миру насчитывают крабы (Brachyura) [Brockerhoff, McLay, 2011]. В мире известно около 7100 видов крабов и крабообразных раков-отшельников, 73 вида Brachyura и Anomura считаются инвазивными [Galil et al., 2011].
Некоторые виды крабов - «глобальных вселенцев», таких как зеленый краб (Carcinus maenas) и китайский мохнаторукий краб (Eriocheir sinensis), оказавшие и оказывающие значительное воздействие на местообитания и экосистемы в областях своего вселения, изучаются с начала XX века. В то же время, особенности расселения, биология и воздействие на местообитания и сообщества многих других видов остаются слабо исследованными. За исключением промыслового камчатского краба (Paralithodes camtschaticus) в Баренцевом море (объекта целенаправленной акклиматизации в советский период) декаподы-вселенцы в морях России изучены совершенно недостаточно. Это касается как старейшего европейского (и российского) чужеродного вида крабов, краба Харриса (Rhithropanopeus harrisii), так и краба-стригуна опилио (Chionoecetes opilio) (далее краб-стригун), быстрое расселение которого в Арктике происходит на наших глазах. Отсутствие современных данных по биологии, трофическим и другим биоценотическим связям большинства обитающих в морях России крабов-вселенцев и общей картины их распространения делает невозможными оценку их роли в экосистемах районов интродукции, а также прогноз развития уже состоявшихся и появления новых вселений.
Целью настоящей работы является ревизия современного состава десятиногих ракообразных–вселенцев в морях России, характеристика стадии развития инвазий видов, экологических особенностей популяций вселенцев, оценка их воздействия на экосистемы.
Были сформулированы следующие задачи:
-
Описать биологические особенности старейшего европейского краба-вселенца (краба Харриса), на примере популяции Таманского залива Азовского моря.
-
Изучить генетическую структуру популяций краба Харриса и реконструировать на ее основе историю расселения вида в Черноморско-Каспийском регионе.
-
Проверить гипотезу о возможном вытеснении крабом Харриса местного вида (Brachynotus sexdentatus) в российских водах Черного и Азовского морей.
-
Описать начальные этапы инвазии и структуру популяции краба-стригуна (Chionoecetes opilio) в Карском море.
-
Оценить положение наиболее массовых видов крабов-вселенцев в трофической сети прибрежных экосистем на примере обособленных заливов с помощью метода стабильных изотопов: краба Харриса в Азово-Черноморском бассейне, камчатского краба в Баренцевом море и краба-стригуна в Карском море.
-
Составить список чужеродных видов крабов, выявить их
распространение в морях России и оценить их современное состание в различных морских бассейнах.
Научная новизна. Методика наблюдений in situ адаптирована для обнаружения краба Харриса, его количественного учета в определенных местообитаниях и изучения особенностей поведения. Впервые описан характер распространения краба Харриса в Таманском заливе и в районе черноморского побережья Кавказа, изучена размерная структура популяции, ее пространственная и временная изменчивость, особенности созревания самок и характер использования крабами убежищ. Впервые исследована генетическая структура популяций краба Харриса в Черноморско-Каспийском регионе и показано происхождение каспийских популяций от
азовских популяций. Впервые выявлено положение чужеродных крабов в трофических сетях прибрежных вод Таманского залива, Баренцева и Карского морей. Нативный краб B. sexdentatus впервые обнаружен у черноморского побережья Краснодарского края. Данная работа является первым исследованием, в котором описано развитие инвазии краба-стригуна в Карском море. Впервые подготовлен полный обзор распространения и статуса чужеродных видов крабов в морях Восточной Европы и Северной Азии.
Практическая значимость работы. Настоящая работа позволяет создать основу для мониторинга крабов-вселенцев, а также оценки последствий их вселения с точки зрения природопользования, и охраны биологического разнообразия и риска новых интродукций в будущем.
Апробация работы. Результаты работы были представлены на 4-й Черноморской конференции (2013 г., Румыния); на 49-м, 50-м и 51-м Европейском симпозиуме по морской биологии (2014 г., Россия; 2015 г., Германия; 2016 г., Греция); 8-м Международном конгрессе по ракообразным (2014 г., Германия); VIII Всероссийской научной конференции по промысловым беспозвоночным (2015 г., Россия); на 48-м круглом столе Комиссии по науке Средиземного моря «CIESM» (2016 г., Испания); 5-й Международной научно-практической конференции «Морские исследования и образование: MARESEDU - 2016» (2016 г., Москва).
Публикации. По теме диссертации опубликовано 14 работ: 7 статей, из них 4 статьи в рецензируемых журналах, рекомендованных ВАК, и 7 тезисов.
Структура диссертации. Работа изложена на 234-х страницах, содержит 44 рисунков и 34 таблицы. Приложения представлены еще на 21 странице, они содержат 5 рисунков и 9 таблиц. Диссертация состоит из введения, 8-ми глав, заключения, выводов и приложения. Список процитированной литературы содержит 561 источник, из них 427 на иностранных языках.
Следующие термины: чужеродный вид (вселенец, вид-интродуцент), инвазивный вид, вектор, акклиматизация (натурализация), вселение и инвазия используются в соответствии с толкованием, принятым в международных институтах: Программа ООН по окружающей среде (UNEP), Международный Союз охраны природы (IUCN) и Конвенция о биологическом разнообразии CBD [].
Исследования краба-стригуна в Карском море
Виды-генералисты обычно являются успешными вселенцами [Vazquez, 2006; Weis, 2010], а многие крабы-вселенцы (такие как зеленый краб Carcinus maenas, китайский мохнаторукий краб Eriocheir sinensis, и азиатский прибрежный краб Hemigrapsus sanguinesus) имеют широкий и гибкий спектр питания который позволяет им выжить в различных сообществах [Cohen et al., 1995; Ledesma, O Connor, 2001; Rudnick, Resh, 2005].
Ракообразные (в особенности десятиногие, Decapoda) наряду с моллюсками и рыбами являются одной из самых успешных групп видов вселенцев в морских экосистемах [ Roche, Torchin, 2007; Molnar et al., 2008; Compton et al., 2010; Brockerhoff & McLay, 2011; Galil et al., 2011; Galil, 2012; Katsanevakis et al., 2013a]. Они имеют пелагическую личинку и могут распространяться с балластными водами и течениями, а взрослые формы могут самостоятельно перемещаться и прикрепляться к обрастаниям на судах [Holdich, Pockl 2007]. Среди декапод настоящие крабы (Brachyura) составляют основное число видов вселенцев [Brockerhoff, McLay, 2011]. Всего в мире известно 73 чужеродных видов крабов (Braсhyura), у 48 (65.8%) из которых сложились самовоспроизводящиеся популяции в местах вселения [Brockerhoff, McLay, 2011].
Будучи активными хищниками, крабы-вселенцы зачастую влияют на местное сообщество, изменяя его структуру, и даже способны изменить траекторию эволюции местных видов [Seeley, 1986; Grosholz, Ruiz, 1996; Dittel, Epifanio, 2009; Brockerhoff, McLay, 2011]. Например, крабы могут сокращать численность растительноядных организмов [Silliman et al., 2004] и, таким образом, изменять тенденции роста микро и макроводорослей. Крабы могут поедать видов-фильтраторов, влияя на взвесь и осадки [Norkko et al., 2001; Giles et al., 2006; Cranford et al., 2009]. Роющие крабы способны снизить рост гастропод и влиять на питание двустворок, в том числе и нанося им физические увечья, например, отрывая сифоны [Armitage, Fong, 2006; Lomovasky et al., 2006]. Было даже показано, что химические сигналы, связанные с присутствием краба хищника, способны изменить поведение видов добычи и тем самом повлиять на функционирование всей бентосной экосистемы [Premo, Tyler, 2013]. Теоретические аспекты расселения и проблемы оценки влияния чужеродных видов в целом и ракообразных в частности более подробно описаны в главе 7 и 8.
В списке IUCN, 100 худших инвазивных видов мира [Lowe et al., 2000] присутствуют два вида краба, описываемых как «глобальные инвазивные виды» [Yamada, 2001; Carlton, Cohen, 2003] – китайский мохнаторукий краб (Eriocheir sinensis) , который встречается и в российских водах; и зеленый краб (Carcinus maenas), убытки от которого в некоторых районах превышают 20 миллионов долларов США [EPA, 2008]. В связи с хорошо изученной биологией зеленого краба, как в естественном, так и в новых местах обитания, и большим количеством данных о его влиянии на экосистемы, зеленый краб часто является моделью для фундаментальных исследований экологии морских вселенцев [Carlton, 1996; Le Roux et al., 1990; Thresher et al., 2003; Roman, Palumbi, 2004; Delaney et al., 2008; Tepolt et al., 2009].
В российской литературе практически отсутствуют сводные статьи о распространении чужеродных видов десятиногих ракообразных. Имеются только краткие сводки [Spiridonov, Zalota, 2017; Anosov et al., 2014], кроме того декаподы-вселенцы Азово-Черноморского бассейна рассмотрены в диссертации Аносова [2016]. Большинство работ связано с находками тех или иных крабов в несвойственных им местах. Исключением является ценный промысловый камчатский краб (Paralithodes camtschaticus), который был намеренно вселен в Баренцево море в 1960-х гг. [Кузьмин, Гудимова, 2002; Орлов, 2004; Orlov, Ivanov, 1978]. Его правильнее называть «камчатский крабоид», поскольку он принадлежит к семейству Lithodidae, крабоподобных представителей инфраотряда Anomura, но мы, называя его крабом, следуем сложившемуся словоупотреблению. Этот наиболее изученный в России вид-вселенец Decapoda стал объектом большого количества исследований в силу своей промысловой значимости [обзоры см. Кузьмин, Гудимова, 2002; Беренбойм, 2003; Переладов, 2003; Бритаев и др., 2007; Соколов, Милютин, 2008; Jrgensen, Spiridonov, 2013; Sundet, 2014]. Преимущественно с позиций промысла и промысловыми методами изучается и другой вид-вселенец, краб-стригун Chionoecetes opilio, находящийся в процессе расселения в Баренцевом море [ Павлов, Соколов, 2003; Павлов, 2006; Баканев, 2015; Agnalt et al., 2011; Sundet, Bakanev, 2014; Jrgensen, Spiridonov, 2013; Hansen, 2015] и проникший в Карское море [Зимина, 2013; Соколов, 2014; Спиридонов и др., 2015]. Более детальный обзор литературных данных по крабу-стригуну и камчатскому крабу приводятся во вводных разделах и обсуждении к соответствующим главам – 4 и 5.
Одним из наиболее ранних видов-вселенцев в Европе (1874, Нидерланды, лагуна Зюйдерзее) в целом и в России (1937, Черное море, Днепро-Бугский лиман) является краб Харриса Rhithropanopeus harrisii [Макаров, 1939; Buitendijk, Holthuis, 1949]. В обширной работе О.Г. Резниченко [1967], называвшего его «голландским крабиком», сведены данные о распространении и биологии экологии этого вида в области интродукции в Балтике, Азово-Черноморском и Каспийском бассейнах по состоянию на первую половину 1960-х гг. В 1972 г. этот вид проник в Аральское море [Андреев, Андреева, 1988]. В последние годы наблюдается всплеск интереса к крабу Харриса в связи с его возобновившейся экспансией в Балтике [Bacevicius, Gasiunaite, 2008; Kotta, Ojaveer, 2012], но современные исследования биологии R. harrisii до последнего выполнялись на материале из вод сопредельных России стран (к примеру, Turoboyski, 1973; Czerniejewski, Rybczyk, 2008; и др.). Краб Харриса широко используется в экспериментальных работах, так как его легко содержать в аквариумах [Goncalves et al., 1995a; Sulkin, Norman, 1976; McConaugha, 1982; и т.д.). Помимо исследования Резниченко [1967], с момента публикации которого прошло 50 лет, российские и украинские работы по этому виду указывают преимущественно на находки в тех или иных местах. Крабу Харриса посвящен наиболее обширный раздел настоящей диссертации (глава 3), в котором наряду с оригинальными данными приводится и обобщение литературных материалов.
Китайский мохнаторукий краб часто встречается в российских водах, но на данный момент нет оснований считать, что здесь существуют самовоспроизводящиеся популяции [Березина, Петряшев, 2012; Panov, 2006; Shakirova et al., 2007]. Зеленый краб был обнаружен только однажды в российских водах в XIX веке (каталог Зоологического Института РАН). Более подробное описание находок этих крабов, а так же других видов десятиногих ракообразных, обнаруженных в российских водах, представлено в главе 6.
Местообитания и использование убежищ
Для изотопного анализа образцы растительного материала (нижняя часть пластины ламинарии и верхние части таллома остальных водорослей и листьев морской травы) были очищены скальпелем и промыты в морской воде. Макрофиты из штормовых выбросов использованы для анализа целиком без промывания. У животных, по возможности, были отобраны образцы мышечной ткани (у всех крабов, рыб, креветок и двустворок). Наиболее мелкие организмы, не имеющие кальцифицированных покровов (амфиподы и изоподы), использовались целиком. Списки материала, используемых в анализе приведены в приложении в таблицах П.1.4-6 и П.1.8-9, а также в главе 4, таблица 4.5. Весь материал был заморожен (-20 С) в пластиковых пробирках и перевезен в лабораторию. Перед анализом образцы были высушены до постоянного веса в течение 5-7 дней при 80C, перетерты в порошок в ступке и упакованы в оловянную фольгу (по 200-500 микрограмм животных и около 1500 микрограмм растительных тканей).
Изотопный анализ был проведен с помощью изотопного масс-спектрометра Thermo Delta V Plus и элементного анализатора Thermo Flash 1112 в Центре коллективного пользования при ИПЭЭ имени А.Н. Северцова РАН. Соотношение стабильных изотопов представлено в промилле (), согласно формуле: 13C, 15N = [(Rпроба/Rэталон) – 1] 1000 где R- отношения 13C/12C для углерода и 15N/14N для азота в пробе и эталоне (VPDB для 13C и атмосферный N2 для 15N). Аналитическая погрешность определения изотопного состава (SD при анализе лабораторного стандарта, n=6-8) не превышала 0.2.
Положение трофической ниши вида, наравне с данными о занимаемом им пространстве (такие как использование укрытий, биомасса), его биологии (такие как репродуктивности, продолжительности жизни) и т.д., является неотъемлемым компонентом в описании общей экологической ниши, занимаемой данным видом [Hutchinson, 1957, 1978]. Анализ соотношения тяжелых и легких стабильных изотопов азота и углерода позволяет описать «изотопную нишу» [Newsome et al., 2007], которая тесно связана с трофической нишей (но не тождественна ей), так как напрямую зависит от пищевых предпочтений вида [Bolnicket al., 2003; Bearhopet al., 2004; Jackson et al., 2011]. Для описания занимаемой изотопной ниши индивидуальных видов в этой работе используется методика SIBER, предложенная Джексоном и др. [Jackson et al., 2011], с использованием стандартных эллипсов (с корректировкой для малой выборки). Анализ проведен с помощью пакета Stable Isotope Analysis в среде R [SIAR – Parnell et al., 2008, 2010].
Для вычисления трофического уровня (ТУ) декапод в трофической цепи были выбраны долгоживущие консументы первого порядка (первичные консументы) из соответствующих районов. Данные виды были выбраны как занимающие 2-ой трофический уровень для расчетов последующих трофических уровней. Трофический уровень был рассчитан по формуле предложенной Постом [Post, 2002]. ТУ = + (Nsc-[Nb1 a + Nd2 (1-a)])/N a = (Csc-Cb2)/(Cb1-Cb2) Где - трофический уровень долгоживущих первичных консументов (ТУ =2); Csc, Nsc - 13С и 15N интересующего вида, Nb1, Nd2, Cb1 и Cb2 - 13С и 15N двух долгоживущих первичных консументов соответственно.
Для синтеза общей картины распространения чужеродных видов декапод в морях России и сопредельных водах был проведен детальный анализ всех доступных источников по их находкам и данным по биологическим и экологическим особенностям. Для такого относительно хорошо изученного промыслового вида, как камчатский краб, рассмотрены только наиболее принципиальные и обзорные источники. Для Балтийского моря были собраны опубликованные материалы по восточной части бассейна, включающую воды России, Эстонии, Финляндии, Латвии, Литвы и Польши. Все использованные источники были подразделены на 3 категории – научные публикации (рецензируемые и «серая литература»), данные музейных коллекций и упоминания в средствах массовой информации. Научные работы составили около 400 наименований, из которых 43% опубликованы на русском языке. Около 70% русскоязычных статей и тезисов были опубликованы в так называемой «серой литературе» (это расхожее название, калька с английского, подразумевает, прежде всего, относительную труднодоступность этих изданий). Они включали в себя заметки о находках, которые в дальнейшем упоминались в рецензируемых статьях [напр., Shakirova et al., 2007; Березина, Петряшев, 2012], диссертациях [напр. Аносов, 2016], или издания рыбохозяйственных институтов, (многие работы по камчатскому крабу) в основном Всероссийского научно-исследовательского института рыбного хозяйства и океанографии (ВНИРО) и Полярного научно-исследовательского института имени Н. М. Книповича рыбного хозяйства и океанографии (ПИНРО). Коллекции Зоологического музея МГУ, Зоологического института РАН (ЗИН РАН) и Музея «Натуралис» в Лейдене, Нидерланды, использованные для уточнения данных о распространении и биологических характеристиках краба Харриса, были просмотрены В.А. Спиридоновым, коллекции Национального музея естественной истории в Лондоне, Великобритания, были осмотрены автором.
Положение Chionoecetes opilio в трофической сети заливе Седова (Северный остров Новой Земли, Карское море)
О происхождении популяций Rhithropanopeus harrisii в Черноморско – Каспийском регионе. Макаров [1939], впервые обнаруживший R. harrisii в Черном море в районе г. Николаева, предположил, что вселение крабов произошло из Голландии благодаря вектору судоходства. Действительно, на тот момент ему было известно единственное местообитание в области интродукции в Северо-восточной Атлантике. Именно к середине 1930-х гг. популяция в районе лагуны Зойдерзее достигла высокой численности, и к этому же времени относятся первые находки крабов за пределами этой области [Buitendijk, Holthuis, 1949]. Поскольку в Черноморско-Каспийском регионе самым распространенным является гаплотип А, достаточно редкий в природном ареале, и встречается гаплотип B, характерный почти для всех европейских популяций (Рис. 3.5), то можно полагать, что источником интродукции краба Харриса в Черное море, скорее всего, были европейские воды, а не природный ареал. В то же время, на достаточно обширном материале подтверждено, что для Черноморско-Каспийского региона характерны уникальные гаплотипы Т и Lerm1, нигде более не встреченные. Это не позволяет строить предположения о происхождении популяций региона от какой-либо из изученных к настоящему времени европейских популяций вида. Важно отметить, что популяция в Зойдерзее уже давно не существует: перекрытие входа в лагуну дамбой в 1932 г. привело к полному опреснению вод и исчезновению крабов к концу 1930-х г. после кратковременного периода высокой численности [Buitendijk, Holthuis, 1949]. В Музее «Натуралис» в г. Лейдене, Нидерланды (в прошлом Nationaal Naturhistorisches Museum) хранится серия первых сборов R. harrisii из Зойдерзее (6 самцов, 2 самки, номер в каталоге D 2725) и ряд других сборов вида 1930-х гг. из провинции Северная Голландия. Образцы ткани, взятые от этих экземпляров, при использовании современных методов работы с «древней» ДНК, возможно, смогут прояснить вопрос о генетической структуре первоначальной популяции краба Харриса в Европе.
Крабы Харриса у черноморского восточного, южного и западного (до Каркинитского залива [см. Резниченко, 1967]) побережья Крыма не найдены [Резниченко, 1967; Zalota et al., 2016], за исключением нахождения в Севастопольской бухте [Shalovenkov, 2005]. Таким образом, контакт между популяциями северо-западной части Черного моря и Азовского моря через связующие прибрежные популяции, скорее всего, отсутствует или ограничен. С учетом данных об ограниченности переноса личинок этого вида [Petersen, 2006; Forward, 2009; Hegele-Drywa et al. 2015], сходство между популяциями северо-западной части Черного моря и Азовского моря может быть объяснено происхождением от одной группы основателей, поскольку вселение R. harrisii в эти районы происходило примерно в одно время: конец 1930-х – 1940-е гг. Кроме того, в этих районах концентрация морских портов очень велика и каботажное судоходство между ними всегда, а в особенности в советское время, было весьма интенсивным [Виноградов и др., 2012], что могло обеспечивать регулярный перенос взрослых крабов с судовым обрастанием и, возможно, балластными водами в обоих направлениях.
Рисунок 3.5. Расположение участков отбора проб и состав гаплотипов популяций краба Харриса Черноморско–Каспийского региона. Цифрами (Табл. 3.1) – популяции, исследованные в данной работе. Остальные данные по Projecto-Garsia et al. [2010].
В прибрежной зоне северо-восточного побережья Черного моря за пределами устьев рек и акваторий портов R. harrisii не обнаружен. Обособленные популяции встречены в эстуариях рек северо-восточной части Черного моря (Шапсухо и Вулан) [Zalota et al., 2016]. Они вряд ли сами по себе могли быть основаны за счет вектора судоходства, поскольку находятся достаточно далеко от ближайших портов. Скорее всего, их формирование стало результатом распространения личинок. В то же время, учитывая общее направление течений вдоль Кавказского побережья на северо-запад [Залогин, Косарев, 1999], попадание личинок из ближайших известных крупных популяций краба Харриса (Таманский залив и Керченский пролив) против течения представляется маловероятным. По составу гаплотипов эстуарные популяции также несколько отличаются от других черноморских популяций, в особенности ближайшей таманской. Здесь не встречены гаплотипы Т и В, но присутствует уникальный гаплотип Lerm1 - в популяции эстуария р. Шапсухо (Табл. 3.1). Можно предположить, что эстуарные популяции краба Харриса Северокавказского побережья могут быть производными от популяционных группировок, сформировавшихся в портовых акваториях Новороссийска и Туапсе, где были найдены личинки этого вида [Селифонова, 2012], а взрослые особи обнаружены в эстуарии р. Туапсе (см. 3.1). Эти же «портовые» популяции могли сформироваться позднее, чем популяции крабов в северо-западной части Черного моря и в Азовском море (поскольку до последнего времени не были обнаружены) и иметь иной набор основателей.
Популяции Северного Каспия оказались по составу гаплотипов (А, В и Т) удивительно похожи на популяции Азовского моря – Таманского залива (Табл. 3.1). Это, безусловно, указывает на их происхождение из данного района, что предполагалось ранее [Резниченко, 1967]. Механизмы вселения, однако, не столь очевидны. Можно, в частности, предположить занос крабов Харриса в Каспий с судами, проходившими по Волго-Донскому каналу (введен в действие в 1952 г.). В этом случае придется признать, что вселение с помощью судоходства было настолько массовым, чтобы произошел перенос в Каспий того же генетического разнообразия, которое известно в Азове, а скрытая фаза интродукции была очень короткой. Будучи впервые обнаружен в Каспийском море в 1958 г. [Небольсина, 1959], всего через семь - восемь лет после открытия канала, R. harrisii встречался в Северном Каспии повсеместно и достаточно массово, достиг побережья Азербайджана и Туркмении, а вначале 1960-х гг. появился у иранских берегов [Резниченко, 1967; см. 3.1].
Возможно, однако, что судоходство было не единственным вектором вселения краба Харриса из Азовского моря в Каспий. Для улучшения кормовой базы бентосоядных рыб в конце 1930-х гг. и в первые послевоенные годы в СССР было осуществлено несколько масштабных проектов акклиматизации видов бентоса. В 1939 – 41 гг. из Азова в Каспий осуществлялась перевозка Nereis spp. [Карпинский, 2006], а в 1940, 1947 и 1948 гг. – двустворчатого моллюска Abra ovata, который, кстати, впервые обнаружен в северной части Каспия в 1955 г. [Карпевич, 1975]. Если в предвоенные годы крабов Харриса в Азовском море могло еще не быть, или, во всяком случае, они только туда прибыли, то в конце 1940-х они там присутствовали, и молодые крабики вполне могли быть перенесены в Каспий вместе с аброй. В последующие годы связь между популяциями Азовского и Каспийского морей могла поддерживаться благодаря судоходству: с 1952 по 2013 г. по каналу прошло 1406900 судов, [Волго-Донской судоходный канал, 2014], значительную часть которых составляли танкеры, и в их балластных водах вполне могли «путешествовать» крабы. Именно с балластными водами в Каспий проникли некоторые другие инвазивные виды, том числе гребневик мнемиопсис (Mnemiopsis leidyi), для которого другие векторы предположить сложно [Ivanov et al., 2000].
Прохекто-Гарсия c соавторами [Projecto-Garcia et al., 2010] полагают, что ограничение потока генов между локальными, обычно эстуарными популяциями R. harrisii, признаки которого выявлены и в других работах [Hegele-Drywa et al., 2015], может ускорить адаптацию популяций к местным условиям. Это, в свою очередь, обеспечивает инвазивный потенциал вида. Северо-западные черноморские, азовские и каспийские популяции краба Харриса в отличие от большинства популяций Европы широко распространены и характеризуются географической связностью. В их пределах крабы должны быть адаптированы к очень широкому набору условий сезонным колебаниям температуры и солености, различным донным субстратам и сообществам, преобладающим хищникам [Резниченко, 1967; Набоженко и др., 2010; Виноградов и др., 2012; Son et al., 2013; Zalota et al., 2016]. Такой адаптивный потенциал, очевидно, может быть реализован и на основе ограниченной части генетического разнообразия вида (как в случае Черноморского-Каспийского региона), что делает R. harrisii успешным видом-вселенцем.
Положение камчатского краба в трофической сети прибрежной экосистемы
Утверждается, что количество яиц в кладке крабов прямо пропорционально размерам тела самки (ШК) [Hines, 1982]. Наши данные не подтверждают эту зависимость -возможно, из-за того, что в наших сборах могли быть самки с повторными кладками с меньшим количеством яиц. В статье Хайнса [Hines, 1982] нет данных о том, какую по счету после копуляции кладку имели самки. В таблице 3.15 приведены литературные данные, демонстрирующие значительный разброс количества яиц в кладке в разных районах.
Разные авторы указывают различные сроки, требующиеся для созревания яиц и выхода личинок краба Харриса. Так, при температуре воды 25С крабам после спаривания необходимо от 15 до 19 дней для откладки яиц, инкубации эмбрионов и выпуска личинок [Morgan et al., 1983], а по другим сведениям для развития эмбрионов необходимо 23 дня при той же температуре [Turoboyski, 1973]. Имеются экспериментальные данные, согласно которым для эмбриогенеза требуется 14 дней при температуре 20С [Lawifiski, Weglarska, 1959] и даже 50 дней [Kujawa, 1957].
При этом без повторного оплодотворения самке краба необходимо от 3 до 12 дней для повторной откладки яиц после предыдущей [Morgan et al., 1983]. Если считать, что температурные условия подходят для размножения крабов с середины мая (яйценосные самки были встречены 27 мая 2015 г.) до, возможно, середины октября, то сезон размножения краба Харриса в Таманском заливе может длиться около 150 дней. Самки могут откладывать за это время до 6-ти кладок (150 дней /17 дней для развития эмбриона + 9 дней для новой кладки). Скорее всего, эта оценка преувеличена, но даже если это так, период размножения краба Харриса в Таманском заливе Азовского моря значительно более продолжителен, чем в Балтике. В Кильском заливе сезон размножения, как и в Балтийском море в целом, гораздо короче в связи с более низкой летней температурой воды (в среднем 16-17С летом [Добровольский, Залогин, 1982]). Возможно, краб Харриса откладывает здесь большее количество яиц (на одну кладку - до 16000), чем в Таманском заливе (Табл. 3.15, П.1.3) в качестве своего рода компенсацией ограничения продолжительности нерестового сезона. Однако в Мертвой Висле и Вислинском заливе такого большого размера кладки у крабов не наблюдается (только около 4000 яиц), хотя температура сходна с Кильским заливом, и, скорее всего, нерестовый сезон в этих районах соизмерим по продолжительности. Размер яиц. Размер яиц является важной характеристикой репродуктивного потенциала, будучи особенностью вида, а не отдельно взятой особи, чей размер может варьировать (а с ним и количество яиц в кладке) [Hines, 1982].
Чаще всего размер яиц, а с ним и выведение более жизнеспособной личинки, имеет отрицательную корреляцию с плодовитостью (количеством яиц в кладке), которая связана с энергетическими и морфологическими ограничениями самок [Hines, 1982, 1992]. Малые размеры яиц (а значит и малое количество желтка) не позволяют эмбриону интенсивно развиваться, и личинка должна будет питаться планктоном для достижения стадии мегалопы. Более крупный размер яиц позволяет личинке достичь более морфологически развитых стадий еще до ее выхода, что снижает риск гибели личинки во время жизни в толще воды, но увеличивает материнские затраты энергии на создания и вынашивание кладки [Brockerhoff, McLay, 2011].
Данных о размерах яиц у краба Харриса в зарубежной литературе нами не обнаружено. Брокерхофф и МакЛэй [Brockerhoff, McLay, 2011] указали на малый размер яиц краба Харисса, не указывая конкретных размеров. Для Черного моря указывался размер яиц краба Харриса 0.018 мм3 [Григорьев, 1961], а для Аральского моря – 0.017 мм3 [Андреев, Андреева, 1988]. Приведенные в нашей работе (Табл. П.1.3) размеры яиц крабов Харриса из Таманского залива, Азовского моря и р. Вулан хорошо согласуются с литературными данными. В среднем размер яиц с эмбрионами на 1-ой и 2-ой стадиях развития составлял от 0.007 до 0.026 мм3. Эти данные были использованы при сравнении репродуктивного потенциала краба Харриса с нативным крабом Brachynotus sexdentatus в разделе 3.6.
Особенности созревания яиц и производство нескольких кладок за сезон, по-видимому, обеспечивают крабу Харриса более высокий репродуктивный потенциал в Азово-Черноморском и Каспийском бассейнах по сравнению с Балтикой. В то же время, репродуктивные характеристики самок крабов, обитающих с недавних пор в наиболее суровых для вида условиях восточной части Балтийского моря, еще не изучены. Сравнительное исследование биологии размножения крабов из разных водоемов имеет большое значение для оценки пластичности вида и его способности жить в условиях, существенно отличающихся от тех, которые преобладают в природном ареале. 3.6 О вероятном замещении брахинотуса (Brachynotus sexdentatus) крабом Харриса в Азовском море.
Brachynotus sexdentatus в Азово-Черноморском бассейне. До вселения краба Харриса в Азовское море, практически единственным видом крабов там был брахинотус (B. sexdentatus), отмечавшийся как руководящая форма в ряде типов донных биоценозов [Воробьев, 1949]. С конца 2000-х гг. этот вид не отмечался в бентосных съемках различных районов Азовского моря, в то время как чужеродный краб Харриса обнаруживался повсеместно [Макаревич и др., 2000; Сергеева, Буркатский, 2002; Иванов, Синегуб, 2008; Zalota et al., 2016]. Нами в ходе работ в Азовском море и Таманском заливе (с 2008 по 2015 гг.), B. sexdentatus также не был обнаружен, несмотря на специальные поиски. Такое «исчезновение» местного вида и повсеместная встречаемость вселенца, может быть результатом вытеснения одного краба другим. Однако проверить эту гипотезу сложно в силу того, что на сегодняшний день неизвестны районы, где бы эти два краба жили совместно, и где можно было бы исследовать складывающиеся между ними отношения. Таким образом, оценить возможность вытеснения можно пока только сравнивая экологические особенности и биологию брахинотуса и краба Харриса.
Род Brachynotus отличается от других крабов-варунид (Varunidae) рядом важных морфологических особенностей и интересен тем, что является одним из немногих эндемиков родового уровня в Средиземноморском бассейне. Только один вид рода -Brachynotus atlanticus - обитает на северо-востоке Атлантического океана, вдоль побережья Африки и юга Европы, и встречается также в западной части Средиземного моря. Все остальные виды известны только из Средиземного, Мраморного и Черного морей [Zariquiey Alvarez, 1968; Froglia, Manning, 1978; D Udekem d Acoz, 1999; Schubart et al., 2001]. Из Средиземноморского бассейна известно три вида Brachynotus: B. foresti, B. gemmellaroi and B. sexdentatus. Последние два вида различают по морфометрическим признакам и по местам обитания: B. gemmellaroi обитает в сублиторальной зоне, а B. sexdentatus, в основном, обнаруживается в литоральной зоне, на глубинах 1-2 м [Froglia, Manning, 1978]. Личинки этих двух предполагаемых видов имеют незначительные отличия [Cuesta et al., 1996]. Шубарт с соавторами [Schubart et al., 2001] использовали ген 16S рибосомальной РНК митохондриального генома, как генетический маркер, и не обнаружили отличий между B. gemmellaroi и B. sexdentatus. Они предположили, что это может быть связанно с недавним разделением этих двух видов или сохраняющимся между ними потоком генов. Они пришли к выводу, что для выявления различий между этими двумя видами и подтверждения того, что это не один вид, необходим дальнейший морфологический и генетический анализ особей из разных популяций Brachynotus sexdentatus и B. gemmellaroi в Средиземноморском бассейне.
Черное и Азовское моря являются, северо-восточным продолжением Средиземноморского бассейна, и их биота отражает недавнее (в геологическом времени) расселение средиземноморских видов в голоцене [Зенкевич, 1956]. Данные о районах распространения Brachynotus sexdentatus в Азово-Черноморском бассейне довольно разрознены и достаточно загадочны. Ульянин [1872] упомянул сборы Heterograpsus lucasi, в Севастополе. Чернявский [Czerniavsky, 1884] отметил этот вид на мелководье у г. Сухуми, в Абхазии, и описал местную популяцию как forma pontica. Это название является пригодным в смысле Международного кодекса зоологической номенклатуры и должно рассматриваться как подвидовое: Heterograpsus lucasi ponticus [Spiridonov, Petryashov, 2011].