Содержание к диссертации
Введение
ГЛАВА 1. СОВРЕМЕННОЕ СОСТОЯНИЕ ПРОБЛЕМЫ 8
1.1. Распространенность микоризных ассоциаций 10
1.2. Экологическое значение микоризных ассоциаций 15
1.3. Везикулярно-арбускулярная эндомикориза 18
ГЛАВА 2. РАЙОН И МЕТОДИКА ИССЛЕДОВАНИЙ 21
2.1. Природные условия районов исследования 21
2.2. Методы исследований 25
2.2.1. Полевые исследования 25
2.2.2. Экспериментальные исследования 32
ГЛАВА 3. ЭНДОМИКОРИЗА СПОРОВЫХ РАСТЕНИЙ 34
3.1. Эндомикориза плауновидных 34
3.2.Эндомикориза хвощевидных 36
3.3. Эндомикориза папоротниковидных 38
ГЛАВА 4. ЭНДОМИКОРИЗА ЦВЕТКОВЫХ РАСТЕНИЙ 42
4.1. Микотрофные растения 42
4.2. Немикотрофные растения 49
ГЛАВА 5. ВЛИЯНИЕ ЭНДОМИКОРИЗЫ НА РОСТ, ПРОДУКТИВНОСТЬ И ЦЕНОТИЧЕСКОЕ РАЗНООБРАЗИЕ РАСТЕНИЙ 60
5.1. Изменчивость микотрофности 60
5.2. Эндомикориза как фактор роста растений 65
5.3. Эндомикориза как фактор видового разнообразия и продуктивности сообществ 70 ГЛАВА 6. ВЛИЯНИЕ АНТРОПОГЕННЫХ ФАКТОРОВ НА ЭНДОМИКОРИЗУ 75
6.1. Влияние минеральных удобрений и пестицидов 75
6.1.1. Влияние минеральных удобрений 76
6.1.2. Влияние пестицидов 79
6.2. Влияние аэротехногенного загрязнения 86
6.2.1 .Влияние тяжелых металлов и сернистого ангидрида 87
6.2.2. Влияние фторсодержащих соединений 90
ВЫВОДЫ 93
Литература 96
Приложение 115
Введение к работе
Эндомикориза - самая распространенная и древняя форма симбиотических связей в растительном мире. Она характерна для большинства современных филогенетических групп растений, представлена во всех биомах земного шара и зафиксирована у самых первых наземных групп растений (Селиванов, 1981; Каратыгин, 1993; Cairney, 2000; Wilkinson, 2001). Значение микоризных грибов для растений заключается в улучшении водно-минерального питания и защите корневых систем от фитопатогенных организмов. При наличии микоризы растения более успешно развиваются, повышается их фитоценотический статус, снижается внутри- и межвидовая конкуренция и возрастает видовое богатство растительных сообществ (Brownlee et al., 1983; John, Coleman, 1983; Dahlberg, 1989; Каратыгин, 1992, 1993; Amaranthus, Perry, 1994; Великанов, 1997; Heijden et al., 1998; Read, 1998, 1999; Мухин, Веселкин, 2004). Для целого ряда филогенетических групп растений, например, для псилотовидных и орхидных, микориза считается необходимым условием существования (Dittmer, 1964; Scagel et al., 1966; Комарницкий и др., 1975; Мухин, Веселкин, 2004).
Самой распространенной формой микоризы является везикулярно-арбускулярная эндомикориза (ВАМ). Ее образуют более 200 тысяч видов наземных растений, а в качестве микобионтов выступают гломовые грибы (пор. Glomales, кл. Zygomycetes). Появление этой формы эндомикоризы относят ко времени выхода растений на сушу (450-500 миллионов лет назад) и, вероятно, наземные растения с момента их выхода на эволюционную арену являются микотрофными (Каратыгин, 1993). Некоторые авторы (Jeffrey, 1962; Atsatt, 1988, 1989) даже „.предполагают симбиогенное происхождение наземных растений.
Поэтому вполне понятен интерес к микоризе, существующий с момента ее открытия в 19 веке. Особенно активно изучение различных аспектов микоризных ассоциаций ведется в последние десятилетия за рубежом
5 (Gianinazzi-Pearson, 1996; Kapulnic et al., 1996; Heijden et al., 1998; Read, 1998,1999; Hosney et al., 1999; Read et al., 2000; Caimey, 2000; Morton, 2001; Brundrett, 2002; Eriksen et al., 2002; Dong, Zhao, 2004; и другие). В России за последние полвека вышло всего несколько работ, посвященных фундаментальным проблемам микоризных ассоциаций (Шемаханова, 1962; Лобанов, 1971; Работнов, 1977; Селиванов, 1981; Каратыгин, 1993; Проворов и др., 2002). Особый вклад в разработку этой проблемы внес И.А. Селиванов с сотрудниками. Материалы их многолетних исследований отражены в монографии «Микосимбиотрофизм как форма консортивных связей в растительном покрове Советского Союза» (Селиванов, 1981). В этой работе везикулярно-арбускулярной эндомикоризе уделено особое внимание и рассмотрен обширный круг вопросов, касающихся ее строения, ландшафтно-географического и филогенетического распространения. Еще одним научным центром, где активно ведутся работы по изучению микоризы, является институт леса Карельского научного центра РАН (Шубин, 1967, 1968, 1973; Шубин, Данилевич, 1965; и другие).
Однако многие важные аспекты функционирования микоризы еще не получили своего должного освещения. Это относится, прежде всего, к изучению роли микоризы как экологического фактора на популяционном и ценотическом уровнях. Хотя, как указывает И.В. Каратыгин (1993, с.41), «для общей оценки отношений, существующих в микоризе, с позиций коэволюционного развития организмов важен результат взаимодействия партнеров именно на популяционно-видовом и экосистемном уровнях, на которых разворачиваются основные эволюционные события».
Изучение эндомикоризы важно не только для выяснения фундаментальных вопросов эволюции, экологии растений, но и для решения практически значимых вопросов повышения продуктивности сельскохозяйственных растений, многие из которых (хлебные и кормовые злаки, бобовые, картофель и др.) образуют эндомикоризу. Поэтому в качестве перспективного способа повышения урожайности растений
рассматривается разработка технологий, учитывающих наличие и специфику
эндомикоризы у сельскохозяйственных растений (Селиванов, 1981; Рейвн и
др., 1990).
^ Цель и задачи исследования. Цель данной работы - изучить
адаптивное значение эндомикоризы для травянистых растений. Для
достижения цели были определены следующие задачи:
0 1) изучить распространенность эндомикоризы у различных
экологических и таксономических групп растений;
2) изучить влияние эндомикоризы на развитие травянистых растений;
3) изучить связь эндомикоризы с биологическим разнообразием и
продуктивностью сообществ травянистых растений;
4) изучить влияние антропогенных факторов (аэротехногенного
* загрязнения, удобрений и пестицидов) на эндомикоризу.
Научная новизна. Установлено, что наличие эндомикоризы у
травянистых растений и интенсивность ее развития не обнаруживает
# однозначно положительных связей с развитием и ценотическим статусом
растений, а также с биологическим разнообразием и продуктивностью
фитоценозов. Взаимоотношения мико- и фотобионтов в микоризных
ассоциациях, скорее всего, многополярны: положительные,
индифферентные и отрицательные или паразитические.
Теоретическое и практическое значение. Полученные результаты расширяют знания о распространенности эндомикоризы среди разных групп растений и дают более полное представление об экологической роли эндомикоризы в естественных условиях. Полученные результаты могут быть использованы при разработке методов повышения продуктивности агрофитоценозов с использованием пестицидов и удобрений. Материалы диссертационной работы используются при чтении курсов: «Систематика низших растений» и «Микология» на кафедре ботаники Уральского госуниверситета.
7 Основные положения, выносимые на защиту.
Наличие эндомикоризы является либо константной, либо факультативной характеристикой, а степень ее развития определяется биоэкологическими особенностями и условиями произрастания растений.
Наличие эндомикоризы и интенсивность ее развития не обнаруживают однозначно положительных связей с развитием и ценотическим статусом растений, а также с биологическим разнообразием и продуктивностью фитоценозов.
Благодарности. Выражаю признательность моему научному руководителю - докт. биол. наук, проф. В.А. Мухину за помощь в выполнении работы и всестороннюю поддержку. Благодарю сотрудников кафедры ботаники за помощь в сборе и обработке материалов.
Распространенность микоризных ассоциаций
Микориза характерна для большинства современных филогенетических групп растений. Так, у печеночных мхов гифы гломовых (Jonson, 1977; Turnau et al., 1999; SchupMer, 2000) или аскомицетных (Williams et al., 1994; Duckett, Read, 1995; Chambers et al., 1999; Read et al., 2000) грибов проникают в ризоиды и в слоевище гаметофита, образуя микоталлии (Jonson, 1977; Turnau et al., 1999; Brundrett, 2002). При этом характер взаимоотношений между мико- и фотосимбионтами носит, скорее всего, факультативный характер, так как И.А. Селивановым (1980) показано, что микобионт постоянно присутствует у печеночников только на богатых гумусовых почвах и исчезает на глинистых. Относительно микотрофного статуса других групп мхов сведения отсутствуют.
У псилотовидных гаметофиты питаются исключительно за счет грибов, систематическое положение которых до сих пор не выяснено (Peterson et al., 1981; Gemma et al., 1992), а спорофиты образуют везикулярно-арбускулярную эндомикоризу (Read et al., 2000).
Среди плауновидных явление облигатного микотрофизма описано для гаметофитов Lycopodiales. При полуподземном прорастании гаметофит сочетает два способа питания (Duckett, Ligrone, 1992): фототрофное (наземная часть несет многочисленные зеленые листообразные выросты) и микотрофное (в основании полупогруженной в почву бледно-зеленой части гаметофита содержатся гифы и арбускулы микоризного гриба). При подземном типе прорастания питание заростка можно охарактеризовать как исключительно микотрофное. Еще на ранних стадиях развития гаметофита в его клетки внедряются гифы грибов, образуя эумицетные хилофаговые микоталломы (Селиванов, 1981; Schmid, Oberwinkler, 1993). Систематическая принадлежность микосимбионтов плауновидных не выяснена, однако по наличию перегородок можно предположить их принадлежность к сумчатым или базидиальным грибам. У спорофитов Lycopodiales, по мнению И.А. Селиванова (1981), микориза отсутствует. Вместе с тем, имеются сведения (Harley, Harley, 1987; Gemma et al., 1992; Beck-Nielsen, Madsen, 2001), что спорофиты плаунов и полушников образуют везикулярно-арбускулярную микоризу. Спорофиты и гаметофиты хвощевидных обычно рассматриваются как немикотрофные растения (Селиванов, 1981), однако при детальном обследовании у спорофитов Equisetum обнаружена эндомикориза (Koske et al., 1985).
Гаметофиты папоротников в отношении микотрофии достаточно неоднородная группа организмов. Л.В. Крюгер и И.Л. Попонина (1979) указывают, что к гаметофитам с исключительно автотрофным типом питания относятся заростки некоторых равноспоровых папоротников. К этой же группе, скорее всего, можно причислить и зеленые заростки разноспоровых папоротников. У всех представителей класса Ophioglossopsida, а также у некоторых Polypodiopsida (в частности порядок Schizaeales) гаметофиты бесцветные и сожительствуют с грибами (Schmid, Oberwinkler, 1993; Read et al., 2000; Шорина, 2001). У представителей класса Marattiopsida гаметофиты в равной степени сочетают признаки автотрофного и микотрофного питания. Микосимбионты гаметофитов относятся к гломовым грибам, которые не способны образовывать микоризу со спорофитами этих же видов (Schmid, Oberwinkler, 1995). Практически у всех видов папоротников, за исключением водных {Marsileidae и Salviniidae), спорофиты образуют эндомикоризу (Boullard, 1957; Cooper, 1976; Крюгер, Попонина, 1979). А их микосимбионтами также выступают гломовые грибы. Однако не исключено, что некоторые, прежде всего эпифитные папоротники, могут образовывать симбиотические ассоциации с аскомицетами (Schmid, Oberwinkler, 1995). Предполагается, что микориза у эволюционно более продвинутых (лептоспорангиатных) папоротников, которые отличаются тонкими корнями и длинными корневыми волосками, носит факультативный характер. Примитивные (эуспорангиатные) папоротники с толстыми корнями и без корневых волосков обычно относят к облигатным микотрофам (Boullard, 1979; Berch, Kendrick, 1982; Gemma et al., 1992; Zhao, 2000; Brundrett, 2002).
Среди других, филогенетически более продвинутых групп растений, микориза имеет исключительно широкое распространение. Так, все голосеменные и подавляющая часть однодольных (75%) и двудольных (80 90%) растений образуют микоризу (Harley, Harley, 1987; Селиванов, 1981; Каратыгин, 1983).
Эндомикориза плауновидных
На микотрофность исследовали спорофиты плауна годичного {Lycopodium annotinum L.), плауна булавовидного (L. clavatum L.) и дифазиаструма сплющенного Diphasiastrum complanatum (L.) Holub., принадлежащие к классу Lycopodiopsida (равноспоровые), порядку Lycopodiales, плауновые (Миркин и др., 2001).
На Урале дифазиаструм сплющенный, плауны годичный и булавовидный произрастают обычно в сосняках. Их спорофиты представляют собой дихотомически ветвящиеся плагиотропные побеги до 1.5-1.8 м длиной стелющиеся по поверхности почвы, а местами, слегка погруженные в подстилку. От них поднимаются вверх ортотропные дихотомически ветвящиеся побеги высотой 15-25 см, на концах которых формируются одиночные спороносные колоски. Стеблеродные корни формируются на приростах плагиотропных побегов. Придаточные корни растут сначала, не ветвясь, а на глубине 3-4 см начинают активно ветвиться, образуя корневую систему. На глубине 15-20 см корень образует разветвленную «лапку» корневых окончаний, опушенных корневыми волосками (Таршис, 2003).
Из трех выше названных видов лишь у спорофитов плауна булавовидного нами не установлено наличие микоризы. В корневых окончаниях спорофитов плауна годичного и дифазиаструма сплющенного отмечены характерные для везикулярно-арбускулярной эндомикоризы Paris-типа структуры: внутриклеточные несептированные гифы, везикулы и арбускулы (рис. 4), последние встречаются от 2 (дифазиаструм сплющенный) до 9 (плаун годичный) раз чаще, чем везикулы. У этих видов эндомикориза встречается лишь у 20% (дифазиаструм) и 34% (плаун годичный) просмотренных нами спорофитов (табл. 3). На наш взгляд это свидетельство факультативного характера эндомикоризы.
В тех случаях, когда у спорофитов плауновидных наблюдалось развитие микоризных грибов (микоризные спорофиты), уровень микоризации корневых систем был крайне слабым. В соответствии с принятой в нашей работе шкалой микотрофности, микоризные спорофиты плауновидных относятся к слабомикотрофным растениям. Так, у дифазиаструма сплющенного интенсивность микоризации корневых окончаний микоризных спорофитов составляет 36%, а индекс микотрофности 0.8. Для плауна годичного соответствующие показатели равны 19% и 0.5 соответственно (табл. 3). С учетом же безмикоризных растений индекс микотрофности у данных видов плауновидных составляет всего 0.2 , а интенсивность микоризации около 7%.
Микотрофные растения
Уровень развития микоризы у микотрофных видов сильно варьирует, и по этому признаку их можно разделить на три группы: слабо-, умеренно- и высокомикотрофные. Слабомикотрофных видов сравнительно немного (14%): Androsace filiformis Retz., Avena sativa L., Cannabis sativa L., Festuca valesiaca Gaud., F. rubra L., Lappula scuarrosa (Retz.)Dumort., Lepidotheca suaveolens (Pursh.) Nutt., Lycopsis arvensis L., Poa annua L., Pisum sativum L., Stipa capillata L. Больше всего (49%) умеренномикотрофных видов. К ним относятся такие виды, как Agrostis tenuis Sibth., Achillea millefolium L., Calamagrostis arundinacea (L.) Roth., Campanula cervicaria L., C. patula L., C. sibirica L., Convolvulus arvensis L., Dactylis glomerata L., Deschampsia caespitosa (L.) Beauv., Echium vulgare L., Elytrigia repens (L.) Nevski, Erigeron acris L., Erodium cicutarium (L.) L Her., Euphorbia helioscopia L., Festuca pratensis Huds., Galium album Mill., G. boreale Mill., Geranium pratense L., Geum aleppicum Jacq., Glechoma hederaceae L., Helictotrichon desertorum (Less.) Nevski, Heracleum sibiricum L., Hordeum distichon L., Lathyrus pisifirmis L., Linaria vulgaris Mill., Lupinaster pentaphyllus Moench., Lycopus europaeus L., Medicago lupulina L., Oxalis acetosella L., Phleum phleoides (L.) Karst, Rumex acetosella L., Stachys palustris L., Stopa pennata L., Taraxacum officinale Wig., Tripleurospermum inodorum (L.) Sch.Bip., Tussilago farfara L., Veronica chamaedris L., F. spicata L., P7c/a sepium L.
Высокомикотрофных видов около 37%: Aegopodium podagraria L., Artemisia sericea Web.ex Stechm., A vulgaris L., Carum carvi L., Centaurea sibirica L., Cirsium arvense (L.) Scop., Echinops ritro L., Erigeron canadensis L., Elytrigia lolioides (Kar.et Kir) Nevski, Filipendula hexapetala Gilib., F. ulmaria (L.) Maxim., Fragaria vesca L., Hieracium umbellatum L., Lathyrus pratensis L., Leucanthemum vulgare Lam., Majanthemum bifolium (L.) F.W. Schmidt, Potentilla anserina L., Plantago lanceolata L., P. major L., Ranunculus polyanthemus L., Sese/z krylovii M. Pimen. et Sdobina, Sonchus arvensis L., Trifolium medium L., 71 repens L., К/сш cracca L., К sativa L., Vincetoxicum hirundinaria Medik., K/o/a canina L.
Как показывают наши данные, растения с разной продолжительностью жизни заметно отличаются по уровню микотрофности (рис. 8). Так, среди малолетних растений, живущих не более двух лет, большую часть (86%) составляют слабо- (Androsace filiformis, Avena sativa, Cannabis sativa, Lappula scuarrosa, Lepidotheca suaveolens, Lycopsis arvensis, Pisum sativum, Poa annua) и умеренномикотрофные виды: Euphorbia helioscopia, Erodium cicutarium, Echium vulgare, Erigeron acris, Hordeum distichon, Tripleurospermum inodorum, Medicago lupulina, Campanula cervicaria, C. patula, С sibirica. В меньшей степени среди малолетних видов представлены высокомикотрофные виды: Carum carvi, Erigeron canadensis, Vicia sativa. В среднем уровень развития эндомикоризы у малолетних растений составляет 1.6±0.3 балла. Многолетние травы, живущие более двух лет, являются преимущественно (51%) умеренномикотрофными видами: Agrostis tenuis, Achillea millefolium, Calamagrostis arundinacea, Convolvulus arvensis, Dactylis glomerata, Deschampsia caespitosa, Elytrigia repens, Festuca pratensis, Galium album, G. boreale, Geranium pratense, Geum aleppicum, Glechoma hederacea, Helictotrichon desertorum, Heracleum sibiricum, Lathyrus pisifirmis, Linaria vulgaris, Lupinaster pentaphyllus, Oxalis acetosella, Phleum phleoides, Rumex acetosella, Stachys palustris, Stipa pennata, Taraxacum officinale, Tussilago farfara, Veronica chamaedris, V spicata.
Наряду с умеренномикотрофными растениями значительную часть (45%) многолетних растений составляют высокомикотрофные виды: Aegopodium podagraria, Artemisia sericea, A. vulgaris, Cirsium arvense, Echinops ritro, Elytrigia lolioides, Filipendula hexapetala, F. ulmaria, Fragaria vesca, Hieracium umbellatum, Lathyrus pratensis, Leucanthemum vulgare, Majanthemum bifolium, Potentilla anserina, Plantago lanceolata, P. major, Ranunculus polyanthemus, Seseli krylovii, Sonchus arvensis, Trifolium medium, T. repens, Vicia cracca, Vincetoxicum hirundinaria, Viola canina. И лишь два вида {Festuca valesiaca и Stipa capillata), многолетних растений являются слабомикотрофными (рис. 86). Средний уровень развития эндомикоризы у многолетних растений составляет 2.4±0.1 балла и достоверно (р=0.03) выше, чем у малолетних. Это согласуется с мнением Р.М, Миллера (Miller, 1979), Е.В. Аллена и М.Ф. Аллена (Allen and Allen, 1980) отмечающих, что у одно- и двулетних растений микориза слабо развита, так как они поселяются на нарушенных почвах, характеризующихся низким разнообразием микоризных грибов.
Из числа многолетних растений наименьшее развитие микоризы характерно для дерновинных трав (Z =1.5). У стержнекорневых, кистекорневых и наземноползучих растений D составляет 2.6, 3.2 и 3.7 соответственно, а у корнеотпрысковых и корневищных - 2.0 и 2.3 балла соответственно (рис. 9).
Растения разных экологических стратегий также различаются по развитию эндомикоризы. Среди рудералов представлены исключительно умеренно- и слабомикотрофные растения {Euphorbia helioscopia, Lepidotheca suaveolens, Poa annua, Tripleurospermum inodorum), а индекс их микотрофности в среднем составляет 1.5 балла. Группа конкурентов состоит из высоко- {Artemisia vulgaris, Carum carvi, Cirsium arvense, Filipendula ulmaria, Ranunculus polyanthemos, Trifolium medium, Vicia cracca) и умеренномикотрофных видов {Calamagrostis arundinacea, Dactylis glomerata, Elytrigia repens, Galium album, Geranium pratense, Vicia sepium). Уровень развития их микоризы достоверно (р=0.03) выше чем у рудералов, и в среднем составляет 2.5 балла. Стресс-толеранты также представлены умеренно- и высокомикотрофными {Geum aleppicum, Majanthemum bifolium, Oxalis acetosella) растениями: индекс микотрофности в среднем составляет 2.0 балла (рис. 10).
